Perspectivas oncohematológicas de la trombosis venosa ovárica en mujeres con cáncer. Una revisión monográfica

Nº de DOI: 10.34896/RSI.2025.27.78.001

AUTORES

1. Jorge Illarramendi Esteban. Chef de Clinique. Service d´Hématologie et Thérapie Cellulaire. Hôpital Haut-Leveque. Centre Hospitalier Universitaire (CHU) de Bordeaux. Pessac, Francia.
2. José Juan Illarramendi Mañas. Facultativo Especialista de Área. Oncología Médica. Investigador. Grupo de Calidad de Vida en el Paciente Oncológico.Instituto de Investigación Sanitaria de Navarra (Idisna). Pamplona, España.

RESUMEN

La trombosis venosa ovárica (TVO) es una patología infrecuente, que se clasifica dentro de las trombosis de localización inusual. Pese a ser el cáncer uno de los factores de riesgo más importantes para la TVO, existe poco conocimiento sistematizado sobre su impacto en oncohematología. Hemos revisado la bibliografía publicada, con una orientación específica al tratamiento médico con anticoagulantes y la terapia oncológica sistémica, fundamentalmente quimioterapia, hormonoterapia y terapias dirigidas. Entre los aspectos más característicos de la TVO asociada a cáncer debemos de destacar sus características especiales tras la cirugía del cáncer ginecológico, los casos asociados a neoplasia gestacional trofoblástica y a cáncer durante el embarazo y su aparición ocasional en casos de trombosis asociada a invasión tumoral intraluminal. La anticoagulación más frecuentemente usada en estas pacientes ha sido la heparina de bajo peso molecular, pero en los casos más recientes se está incrementando el uso de anticoagulantes orales de acción directa (ACOD). La quimioterapia que se ha asociado de forma más habitual a la TVO ha sido el paclitaxel. Se van describiendo casos en los últimos años de TVO durante el tratamiento con nuevos inhibidores de tirosina quinasa o en los que se emplean estos fármacos en el tratamiento oncológico tras el diagnóstico de la TVO.

PALABRAS CLAVE

Trombosis, trombosis venosa, vena ovárica, trombosis asociada a cáncer.

ABSTRACT

Ovarian vein thrombosis (TVO) is an infrequent disease that is commonly classified within the unusual site thromboses, and sometimes into the visceral thromboses. The potential appearance of TVO in an oncological context implies an special aim to review the current knowledge on their medical management, including anticoagulation and considerations about the systemic anticancer therapy. Some circumstances highlight among the most compelling features of TVO in oncohematology: an special pattern after the surgery of gynecologic neoplasms, the cases associated to gestational trophoblastic neoplasia and cancer in pregnancy, and the occasional association to intraluminal venous tumoral invasion. The most common anticoagulation has been low molecular weight heparin, but the use of direct oral anticoagulants (ACOD) is increasing among most recent cases. The chemotherapy drug most commonly used in patients with cancer and TVO has been paclitaxel. There are descriptions during last years of TVO cases during treatment with new tyrosine kinase inhibitors or with use of these drugs during the oncological therapy after the diagnosis of TVO.

KEY WORDS

Thrombosis, venous thrombosis, ovarian vein, cancer-associated thrombosis.

INTRODUCCIÓN

La trombosis venosa ovárica (TVO) es una localización trombótica poco frecuente, que se clasifica dentro de las trombosis venosas de localización inusual, y en ocasiones dentro de las trombosis venosas viscerales. Su potencial aparición en el contexto oncológico implica un interés especial por revisar el conocimiento existente sobre su manejo médico, tanto en lo referente a la anticoagulación como a las implicaciones sobre el tratamiento oncológico sistémico.

Existen pocas publicaciones que revisan la TVO en el paciente con cáncer, y no hemos encontrado ninguna en lengua española.

El objetivo de esta revisión es agrupar los datos publicados sobre este tema en el aspecto que más puede implicar la labor del hematólogo y oncólogo, especialmente en lo referente al manejo médico de estas pacientes.

METODOLOGÍA

Hemos revisado la bibliografía existente sobre el tema disponible a través de PubMed y Google Scholar. En la selección de los artículos hemos priorizado los que incluyen datos clínicos de las pacientes.

Tras el análisis bibliográfico hemos estructurado la revisión en los siguientes apartados: series más significativas, neoplasias ginecológicas, embarazo, TVO tumoral, diagnóstico de neoplasias durante el tratamiento de la TVO, manejo en pacientes con metástasis cerebrales, asociación con síndromes paraneoplásicos. aparición durante terapias intensivas con trasplante hematopoyético, asociación con pautas especiales de quimioterapia, aparición durante terapias dirigidas con inhibidores de tirosina quinasa, asociación a terapias oncológicas experimentales y relación con neoplasias hematológicas.

RESULTADOS

Pacientes oncológicos en series de TVO: El estudio del Duke University Medical Center se puede considerar la serie clásica sobre TVO en pacientes oncológicas, con 6 pacientes¹. 4 de ellas estaban en tratamiento con quimioterapia intensiva previa a autotrasplante de médula ósea para cáncer de mama, y todos fueron hallazgos radiológicos en pacientes asintomáticas. Una paciente de 33 años recibió quimioterapia con ciclofosfamida, adriamicina, fluorouracilo, cisplatino y carmustina, con resolución posterior de la TVO. Otra paciente de 32 años recibió quimioterapia con ciclofosfamida, metotrexato y fluorouracilo, con persistencia de la TVO. Otra de 49 años con ciclofosfamida, adriamicina y fluorouracilo fue la única que recibió tratamiento anticoagulante, usándose la heparina pero sólo durante 4 días, con persistencia de la trombosis al cabo de meses. Una de 39 años recibió ciclofosfamida, adriamicina y fluorouracilo, con resolución de la TVO. Otra de 63 años con diagnóstico de adenocarcinoma de origen desconocido recibió mitomicina C, adriamicina y fluorouracilo, con persistencia de la trombosis. Los autores no consideran necesario el uso de anticoagulación en este contexto.

Una publicación de la Mayo Clinic (1990-2006) describió que 12 de las 35 pacientes con TVO tenían diagnóstico de cánceres en varias localizaciones, incluyendo 3 linfomas². 5 de ellas estaban en tratamiento con carboplatino + paclitaxel, y también se incluían en la serie el uso de otros fármacos antineoplásicos, como doxorrubicina, estreptozotocina, gemcitabina y fluorouracilo. Sólo hubo mortalidad en esta serie entre las pacientes con cáncer^, aunque esto se ha encontrado también en otros estudios y está relacionado con el pronóstico vital de la enfermedad neoplásica de base. Esta serie se actualizó posteriormente, abarcando los casos diagnosticados entre 1990 y 2015³. 96 de los 219 casos de TVO tenían un diagnóstico oncológico, con 48 localizaciones genitourinarias, 28 gastrointestinales, 7 hematológicas, 6 mamarias, 5 pulmonares, 1 tímica y 1 sin primario conocido. El porcentaje de pacientes oncológicos entre los VTO (44%) era mucho mayor que en las trombosis de localización en la extremidad inferior. 9 de las pacientes oncológicas tuvieron recurrencia tromboembólica (4 localizaciones genitourinarias, 2 hematológicas, 1 gastrointestinal, 1 tímica, 1 sin primario conocido). La anticoagulación se utilizó con menor frecuencia en las pacientes oncológicas (41%) vs las no oncológicas (64%).

La serie de la University of Texas MD Anderson Cancer Center puede considerarse la más amplia, aunque tiene la salvedad de que se refiere a trombosis venosas gonadales, y no distingue en sus resultados el género de los pacientes⁴. En todo caso, al menos 151 de los 196 casos corresponden a TVO, porque ese número de pacientes eran mujeres con antecedentes de cirugía ginecológica. Este estudio incluyó casos diagnosticados entre 2004 y 2011, pero se excluyeron casos con trombosis concurrentes en otras localizaciones. La mayoría de los pacientes tenían cáncer activo y enfermedad metastática. El 10% tuvieron recurrencia de enfermedad tromboembólica durante el seguimiento, con una mediana de tiempo a su aparición de 5,5 meses, siendo el cáncer activo el único factor asociado con la aparición de recurrencia tromboembólica.

Un estudio del Albert Einstein College of Medicine/Montefiore Medical Center se reivindicó como la serie más grande recopilada hasta la fecha, con 223 casos de TVO⁵. 134 pacientes tenían cáncer, con predominio de tumores ginecológicos. 57 pacientes desarrollaron TVO durante la quimioterapia, de los que 43 la desarrollaron durante el tratamiento con paclitaxel.

La serie del Long Island Jewish Medical Center, representa otra de las más grandes publicadas, con 116 pacientes oncológicas que presentaron TVO en dicha institución (2012-2020)⁶. Tan sólo 49 pacientes comenzaron tratamiento anticoagulante tras el diagnóstico de la TVO. 7 pacientes fueron tratadas con acetilsalicilato, 29 con heparina de bajo peso molecular/heparina subcutánea, 8 con ACOD y 5 con cumarina. Hay que tener en cuenta que la mayoría de las pacientes tenían diagnóstico de carcinoma endometrial, y que entre las TVO predominaban las de origen postquirúrgico. La duración del tratamiento anticoagulante varió entre 4 semanas y más de 1 año, reflejando la falta de uniformidad en la práctica clínica. Los autores concluyen que, en términos generales, la anticoagulación no estaría indicada en las pacientes oncológicos con TVO, al no tener efecto sobre la tasa de recurrencia trombótica, aunque esta afirmación se basa sobre los datos de un estudio amplio pero retrospectivo. Por otro lado, la existencia de cáncer activo no supondría un factor de riesgo de recurrencia trombótica, en comparación a las pacientes con cáncer inactivo.

TVO asociada a neoplasias ginecológicas: En una revisión de la experiencia del Memorial Sloan Kettering de Nueva York se revisaron 161 pacientes a los que se había realizado cirugía citorreductora para el cáncer de ovario⁷. 2 de las pacientes fueron excluidas porque tenían ya diagnóstico de TVO de forma previa a la cirugía. A todas las pacientes se le realizó estudio con TAC dentro de las 12 semanas posteriores a la intervención. La TVO fue una complicación frecuente tras la cirugía, porque se diagnosticó en 41 (25,8%) de las pacientes. Solamente se comenzó anticoagulación en 5 de ellas, existiendo además otras razones para la anticoagulación en dos. Sólo hubo progresión a la vena cava o vena renal en dos casos. La incidencia acumulada de eventos tromboembólicos a 1 año fue similar en las pacientes con diagnóstico de TVO que en las no tuvieron dicho diagnóstico. Los autores recalcan por ello el contexto habitualmente benigno del diagnóstico y la no indicación de anticoagulación en la mayoría de los casos.

Conclusiones similares se reportaron en un estudio realizado en la Jichi Medical University de Japón⁸. Se analizaron 417 pacientes con neoplasias ginecológicas (188 endometriales, 169 ováricas y 60 cervicales) a las que se practicó estudio mediante TAC dentro de los 6 meses posteriores a la cirugía, que incluyó anexectomía. 387 de las pacientes recibieron anticoagulación profiláctica durante la cirugía. Se diagnosticó TVO en 55 (13,2%) de las pacientes, sin diferencias en incidencia relativa entre las distintas localizaciones tumorales. Un mayor peso y el índice de masa corporal se correlacionaron con mayor riesgo de TVO. Todos los casos fueron asintomáticos. Sólo 6 pacientes recibieron anticoagulación a dosis terapéuticas (3 ACOD y 3 warfarina). Tan sólo 1 de las pacientes con TVO tuvo un evento tromboembólico en el año siguiente al diagnóstico, siendo su incidencia menor incluso al del grupo de pacientes sin TVO. Las conclusiones de los autores son similares a las de la serie del Memorial Sloan Kettering Cancer Center

Una serie más modesta sobre este tema es la del Henry Ford Hospital, en la que se describió que 12/85 de las pacientes estudiadas mediante TAC tras la oferectomía tuvieron TVO, sin asociarse a complicaciones⁹.

En una serie del King Fahad Medical City (2005-2016) se describen 16 pacientes diagnosticadas de OVT, de las que dos tenían un diagnóstico oncológico (1 carcinoma de cérvix, 1 carcinoma de ovario), siendo tratadas todas ellas con enoxaparina¹⁰.

Contamos también con publicaciones de casos clínicos aislados que aportan información de interés sobre este tema. En una paciente de 48 años tratada en Córdoba (Argentina) de descubrió una TVO derecha en un estudio de TAC ante cuadro de fiebre y dolor abdominal. La paciente tenía un diagnóstico previo de carcinoma de ovario, y se encontraba en tratamiento quimioterápico con carboplatino y paclitaxel para esta patología. La terapia anticoagulante se inició con enoxaparina (60 mg/12h) , con rotación a acenocumarol a partir del cuarto día. Se objetivó una resolución completa de la trombosis en un estudio de control evolutivo¹¹.

Un caso de TVO derecha en una paciente con carcinoma de endometrio sin tratamiento activo ha sido publicado por autores de la Icahn School of Medicine de Nueva York¹². El diagnóstico se realizó mediante una TAC ante sintomatología de dolor abdominal, y coincidiendo con una dosis de refuerzo de la vacuna Comirnaty 8 días antes. Se realizó tratamiento con apixabán (10 mg/12h) previsto para seis meses, objetivándose una gran reducción en el tamaño del trombo.

Otro caso interesante fue descrito por autores de la Universidad del Ministerio de Salud en Moscú. Se trataba de una paciente con carcinoma endometrial y TVO que fue tratada con cirugía radical y enoxaparina durante 4 semanas seguido de rivaroxabán por 3 meses, con la peculiaridad de existencia de una mutación trombofílica en forma de heterocigosis del factor V de Leiden¹³.

Otro caso de la Jichi Medical University describe una paciente de 52 años que, tras histerectomía laparoscópica y anexectomía bilateral por carcinoma endometrial, desarrolló TVO bilateral sintomática postoperatoria, complicada además por tromboembolismo pulmonar, con buena respuesta al tratamiento con apixabán¹⁴.

Como histopatología infrecuente de neoplasia ginecológica podemos incluir un caso de la Universidad de Manitoba correspondiente a una paciente de 60 años diagnosticada de carcinoma microcítico de endometrio en tratamiento adyuvante con cisplatino y etopósido, que desarrolló TVO bilateral¹⁵. Fue tratada con dalteparina durante 6 meses, con buena evolución a largo plazo.

TVO de implicación oncológica asociada al embarazo: Una publicación del Rabin Medical Center de Petah Tikva (Israel) describe un caso de OVT derecha diagnosticada mediante TAC ante un cuadro de dolor abdominal secundario a rotura de embarazo ectópico, con hallazgo de neoplasia trofoblástica gestacional¹⁶. El tratamiento anticoagulante consistió en heparina de bajo peso molecular (sin especificar), y la paciente comenzó también terapia antineoplásica con metotrexato. Otro caso similar se ha publicado desde la Thammasat University de Pathum Thani, Tailandia, con la peculiaridad de que la TVO era bilateral y se resolvió durante el tratamiento con metotrexato y heparina de bajo peso molecular (sin especificar el fármaco)¹⁷ y en otra publicación de la Eulji University de Daejeon (Korea), con resolución de la TVO tras tratamiento con metotrexato y rivaroxabán¹⁸.

Un caso de TVO izquierda puerperal ha sido descrito en Oslo¹⁹. Se trataba de una paciente con un cáncer de mama diagnosticado durante el embarazo, y con hallazgos de metástasis múltiples tras el parto. La paciente recibió quimioterapia con paclitaxel semanal, sin darse datos sobre tratamiento anticoagulante, falleciendo por neumonía tres semanas después.

TVO con trombos tumorales: Nos referimos en este apartado a la TVO asociada a crecimiento endoluminal del tumor en la vena ovárica ó en venas cercanas. Esto se ha descrito principalmente con las neoplasias renales, aunque sólo haremos referencia a los casos que recibieron tratamiento médico. Una publicación de la Jichi University (Japón) describe una paciente con cáncer renal con trombo que invadía la vena ovárica, vena cava y uréter²⁰. Se produjo una disminución del trombo del tratamiento dirigido con axitinib, facilitando el posterior tratamiento quirúrgico. Otro caso de All India Institute of Medical Sciences describió una paciente de 63 años diagnosticada de tumor renal con TVO izquierda e invasión trombótica también de vena renal izquierda y cava, así como metástasis pulmonares, comenzando sunitinib como tratamiento oncológico con buena tolerancia, quedando pendiente de su evolución con el mismo²¹.

Otro caso de la Cleveland Clinic Foundation describió un caso trombosis tumoral por carcinoma renal con extensión a la vena ovárica izquierda, recibiendo la paciente tratamiento con sunitinib como primera medida terapéutica²².

En alguna ocasión se han reportado situaciones en las que la trombosis se extiende más allá, incluso a nivel del ventrículo cardíaco. En un caso del National Institute of Oncology de Rabat se describe una paciente de 59 años con diagnóstico de carcinoma endometrial y TVO derecha que se extiende a la vena cava y ventrículo²³. Se inició enoxaparina seguido de rivaroxabán. En un control a los 6 meses se objetivó persistencia de la trombosis, continuándose el rivaroxabán e iniciando quimioterapia con carboplatino + paclitaxel, aunque la paciente falleció 1 mes más tarde.

Diagnóstico de neoplasias durante el tratamiento de la TVO: Dada la escasa prevalencia de la TVO, el diagnóstico de neoplasia durante el tratamiento de la misma resulta muy infrecuente, aunque existe alguna publicación sobre ello. Un caso del Beth Israel Deaconess Center/Harvard University describió una paciente de 34 años a la que se le diagnosticó un carcinoma de sigma durante la terapia anticoagulante con warfarina para una TVO derecha²⁴. La paciente continuó posteriormente tratamiento con enoxaparina.

Contexto especial de metástasis cerebrales: El manejo de la TVO en el contexto de enfermedad oncológica con metástasis cerebrales implica las dificultades asociados al riesgo de sangrado de las mismas durante el tratamiento anticoagulante, aunque es una circunstancia poco frecuente. Se ha descrito el caso de una paciente de 39 años con hallazgos de carcinoma no microcítico de pulmón (adenocarcinoma) multimetastático, incluyendo afectación cerebral, en la que la TVO coexistía con trombosis en otras localizaciones (ambas extremidades inferiores, vena cerebral, ventrículo derecho), así como embolismo pulmonar²⁵. La paciente fue tratada con enoxaparina y comenzó quimioterapia con la combinación de carboplatino y pemetrexed. Pese a la mejoría inicial de su complejo proceso tromboembólico, la paciente falleció al cabo de unas semanas a consecuencia de una neumonía complicada. Otro caso con metástasis cerebrales se ha descrito del Karmanos Cancer Institute de Detroit y va a ser discutido más adelante, en el apartado de terapias oncológicas experimentales.

Asociación con síndromes paraneoplásicos: Autores de la Universidad de Montreal describieron el caso de una mujer de 53 años con diagnóstico de carcinoma de ovario avanzado complicado con dermatomiositis. Estaba en tratamiento con dalteparina por una TVO, desarrollando una cuadro de sangrado importante, a partir de lo cual pasó a cuidados paliativos²⁶.

Aparición durante pautas especiales de quimioterapia: Un caso de Okoyama University (Japón) describe un paciente operado de hepatocarcinoma tras quimioterapia en administración arterial con epirrubicina-lipiodol que desarrolló TVO tras cirugía hepática, tratada con edoxabán²⁷. No hemos encontrado casos descritos de TVO durante la quimioterapia intraperitoneal para el cáncer de ovario.

Aparición durante la terapia intensiva con trasplante hematopoyético: En la serie previamente citada de la Duke University se reportaron varios casos de TVO en pacientes sometidas a autotransplante de médula ósea para carcinoma de mama. Existen otras series que han estudiado la incidencia de la trombosis en pacientes tratadas mediante trasplante hematopoyético que han descrito casos aislados de TVO, como la del Hospital Universitario de Basilea²⁸.

TVO asociada a terapia dirigida con inhibidores de tirosinquinasa: Un caso del Orlando Medical Center describe una paciente de 46 años en tratamiento adyuvante con anastrozol + abemaciclib durante el tratamiento adyuvante tras mastectomía radical modificada por carcinoma de mama²⁹. En un estudio de TAC por dolor abdominal se descubrió la existencia de trombosis en la vena ovárica derecho, que fue tratada con rivaroxabán, previsto para una duración de tres meses. Esta paciente se puede agrupar por ello tanto dentro de las asociadas a terapia con inhibidor de tirosina quinasa como de hormonoterapia con inhibidor de aromatasa, al llevar tratamiento conjunto con ambos fármacos.

Asociación a terapias oncológicas experimentales: Un caso del Karmanos Cancer Institute de Detroit describe una paciente de 50 años diagnosticada de carcinoma microcítico de pulmón en tratamiento con una agente experimental (no se especifica el fármaco) que aumenta el riesgo de trombosis, al que se le diagnostica de TVO sintomática, tratándose con fondaparinux,, con mejoría sintomática de la trombosis pero progresión del tumor a los 4 meses³⁰.

Asociación a neoplasias hematológicas: Dentro de las neoplasias hematológicas, tenemos que contar que se han descrito casos de linfomas que debutan con TVO. En un caso descrito del Rabin Medical Center-Beilinson Hospital de Petah-Tikva en Israel, una paciente tuvo un diagnóstico de TVO a la vez que el linfoma de Burkitt ovárico³¹. La paciente recibió tratamiento con rituximab, ciclofosfamida hiperfraccionada, vincristina, doxorrubicina, , dexametasona, dosis altas de metotrexato y citarabina (esquema Hyper-CVAD). Tuvo respuesta completa con este tratamiento, con resolución de todas las alteraciones. No se hizo referencia en el artículo al tratamiento anticoagulante que pudo llevar.

Un caso de la Dokuz Eylul University describe una paciente de 31 años a la que se diagnostica de TVO izquierda con extensión también a vena renal izquierda y cava a la que se le diagnostica de síndrome mieloproliferativo JAK2+, pautándose tratamiento con heparina seguida de Warfarina, con recanalización completa tres meses después, sin hacerse referencia al tratamiento oncológico de su síndrome mieloproliferativo³².

CONCLUSIONES

Esta revisión monográfica nos ha permitido revisar y sistematizar la experiencia publicada sobre la trombosis venosa ovárica en la paciente oncológica, especialmente en lo referente a su tratamiento médico anticoagulante y antineoplásico. Existen varios aspectos de esta patología que destacan sobre otras enfermedades tromboembólicas asociadas a cáncer. Destacamos entre ellas sus características distintivas tras la cirugía del cáncer ginecológico, su asociación a una patología poco frecuente como las neoplasias gestacionales trofoblásticas, su frecuente relación con la quimioterapia basada en paclitaxel, y su potencial aparición por extensión de trombos tumorales en otras localizaciones. Es previsible que en los próximos años aumente su diagnóstico en pacientes tratadas con fármacos en nuevo desarrollo, como los inhibidores de quinasas y anticuerpos conjugados. Esta revisión puede ser de utilidad para ir integrando el nuevo conocimiento que vaya surgiendo sobre el tema, de cara a poder individualizar el mejor tratamiento a las pacientes oncológicas con esta complicación.

BIBLIOGRAFÍA

1. Jacoby WT, Cohan RH, Baker ME, Leder RA, Nadel SN, Dunnick NR. Ovarian vein thrombosis in oncology patients: CT detection and clinical significance. AJR Am J Roentgenol. 1990 Aug;155(2):291-4.
2. Wysokinska EM, Hodge D, McBane RD 2nd. Ovarian vein thrombosis: incidence of recurrent venous thromboembolism and survival. Thromb Haemost. 2006 Aug;96(2):126-31.
3. Lenz CJ, Wysokinski WE, Henkin S, Cohoon KP, Casanegra A, Simmons BS, et al. Ovarian Vein Thrombosis: Incidence of Recurrent Venous Thromboembolism and Survival. Obstet Gynecol. 2017 Nov;130(5):1127-1135.
4. Tanasanvimon S, Garg N, Viswanathan C, Truong M, Kaur H, Kee BK, et al. High prevalence of recurrent thrombosis in subsets of cancer patients with isolated gonadal vein thrombosis: a single center retrospective study. Thromb Res. 2014 Feb;133(2):154-7.
5. Assal A, Kaner JD, Danda N, Cohen HW, Billett HH. Risk factors and prognosis of ovarian vein thrombosis. Blood Coagul Fibrinolysis. 2017 Sep;28(6):468-474.
6. Greenman M, Bustamante B, Nizam A, Yeisley C, Grimaldi G, Goldberg GL. Clinical relevance of ovarian vein thrombosis and risk of secondary venous thromboembolic events. Am J Clin Exp Obstet Gynecol 2023; 9: 13-22.
7. Mantha S, Sarasohn D, Ma W, Devlin SM, Chi DS, Roche KL, et al. Ovarian vein thrombosis after debulking surgery for ovarian cancer: epidemiology and clinical significance. Am J Obstet Gynecol. 2015 Aug;213(2):208.e1-4. doi: 10.1016/j.ajog.2015.02.028.
8. Takahashi Y, Takei Y, Taneichi A, Takahashi S, Yoshiba T, Koyanagi T, et al. Ovarian vein thrombosis after gynecological malignant tumor surgery with adnexectomy: Clinical features and outcomes. Thromb Res. 2021 Jul;203:90-92.
9. Khalife T, Myers DT, Talukdar S, Munkarah AR. Ovarian vein thrombosis after an oophorectomy: A commonly missed finding yet of little significance. J Reprod Med 2018 ; 63: 21-26.
10. Alsheef M, Abuzied Y, Alosaimi M, Altamimi A, Alwazna Q, Almahmood Q, et al. Clinical Characteristics and Management of Ovarian Vein Thrombosis: A Case Series. Front Cardiovasc Med. 2022 Jun 16;9:916920. doi: 10.3389/fcvm.2022.916920.
11. Dutari C, Bustamante M, Noll F. Ovarian vein thrombosis: A rare postoperative complication in patients with ovarian cancer. Clin Surg 2024; 9: 3698.
12. Arora E, Mujumdar V, Martin A, Tuli S. Ovarian Vein Thrombosis in a Non-Puerperal Patient. Eur J Case Rep Intern Med. 2022 May 16;9(5):003351. doi: 10.12890/2022_003351.
13. Vorobev A, Makatsariya A, Bitsadze V, Khamani N, Udovychenko M, Andreeva M. Case of thrombosis of rare localization in a cancer patients with combined form of thrombophilia. J Cancer Sci Ther 2017; 9: 492-495.
14. Takahashi Y, Matsubara S, Tamura K, Koyanagi T, Yoshiba T, Takahashi S, et al. Ovarian vein thrombosis after bilateral adnexectomy in a symptomatic patient with concomitant pulmonary embolism: A case report. Taiwan J Obstet Gynecol. 2023 Jul;62(4):559-561.
15. Viau M, Baragar I, Altman AD. Long-term survival in a stage IV small cell carcinoma of the endometrium. Gynecol Oncol Rep. 2020 May 6;32:100580. doi: 10.1016/j.gore.2020.100580.
16. Dollinger S, Yeoshoua E, Eitan R. A rare case of gestational trophoblastic neoplasia following an ectopic molar pregnancy. Gynecol Oncol Rep. 2021 May 30; 37: 100798. doi: 10.1016/j.gore.2021.100798.
17. Jayasakoon K, Pongrojpaw D, Punyashthira A, Sammor A, Chanthasenanont A, Suwannarurk K. Twin pregnancy presenting with hydatidiform mole and co-existing living fetus with ovarian venous thrombosis.: A case report. Thai J Obstet Gynaecol 2024; 32: 320-327.
18. Kim IY, Kim SH, Hwang IT, Ha JG, Cha JH. A rare case of ovarian vein thrombosis in a gestational trophoblastic neoplasia patient. Obstet Gynecol Sci. 2019 May; 62(3):190-193.
19. Froehlich K, Stensheim H, Markert UR, Turowski G. Breast carcinoma in pregnancy with spheroid-like placental metastases-a case report. APMIS 2018; 126: 448-452
20. Komatsubara M, Yamazaki M, Fujisaki A, Kurokawa S, Morita T. Tumor Thrombus of Renal Cell Carcinoma Extending Into the Inferior Vena Cava, Ovarian Vein, and Ureter Treated With Neoadjuvant Axitinib. Urology. 2016 Sep; 95:e3-4. doi: 10.1016/j.urology.2016.05.057.
21. Rahman NU, Neeli H, Gupta A, Sharma J, Minj P. Venous Tropism in Renal Cell Carcinoma: A Rare Imaging Presentation. Cureus. 2024 Oct 6;16(10):e70927. doi: 10.7759/cureus.70927.
22. Thomas AA, Herts BR, Campbell SC. Gonadal vein tumor thrombus in metastatic renal cell carcinoma. Urology. 2009 Jun;73(6):1229-30. doi: 10.1016/j.urology.2008.11.020. Epub 2009 Apr 18. PMID: 19375787.
23. Taibi B, Saoud A, Ayouche O, Omor Y, Latib R. Unusual ovarian vein thrombosis: A case report and review of the literature. Int J Case Rep Images 2020; 11: doi10.5348/101115Z01BT2020
24. Farid H. Treatment of chronic ovarian vein thrombosis. Obstet Gynecol Cases Rev 2017: 4: 102. doi.org/10.23937/2377-9004/1410102.
25. Abdalla W, Almalki Y, Alkharoosi N, Basuoni A. Pulmonary Embolism With Multiple Active Right Ventricular Thrombi in Transit Managed Using Anticoagulation With and Without Inferior Vena Cava Filter: A Report of Two Oncology Patients. Cureus. 2024 May 2;16(5):e59536. doi: 10.7759/cureus.59536.
26. Li Fraine S, Coman D, Vallée Guignard V, Costa JP. Spontaneous Retroperitoneal Hemorrhage in Dermatomyositis. Am J Med. 2021 Feb; 134(2): e137-e138.
27. Matsuo T, Ogata T, Waki T, et al. Local Control of Conjunctival Malignant Melanoma by Proton Beam Therapy in a Patient With No Metastasis in Six Years From in Situ to Nodular Lesions. J Med Cases.2025;16(1):28-36.
28. Stoffel N, Rysler C, Buser A, Gratwohl A, Tsakiris DA, Stern M. Leukocyte count and risk of thrombosis in patients undergoing haematopoietic stem cell transplantation or intensive chemotherapy. Thromb Haemost. 2010 Jun;103(6):1228-32.
29. Ahmed M, Mendha T, Do V, Carlan S, Madruga M. Ovarian Vein Thrombosis: An Unusual Cause of Abdominal Pain in Breast Cancer. Cureus. 2023 Apr 10;15(4):e37363. doi: 10.7759/cureus.37363.
30. Pansare R, Nagasaka M, Walworth G, Thummala N, Gadgeel S. A case of ovarian vein thrombosis in a patient with extensive stage small cell lung cancer with metastasis to the pancreas. Cancer Res Front 2017; 3: 157-160.
31. Shacham-Abulafia A, Nagar R, Eitan R, Levavi H, Sabah G, Vidal L, et al. Burkitt’s lymphoma of the ovary: case report and review of the literature. Acta Haematol. 2013;129(3):169-74.
32. Ongun S, Coban S, Katgi A, Obuz F, Kefi A. Huge Trombus including Left Renal Vein, Ovarian Vein, and Inferior Vena Cava Mimicking Renal Colic. Case Rep Urol 2014;2014:351270. doi:10.1155/2014/351270.